Одновременного с компактным игровым компьютером Steam Machine был анонсирован игровой контроллер Steam Controller. Фактически это второе поколение игровых контроллеров от Valve. Перовое поколение была выпущено много лет назад так и не стало популярным.

Для игрового контроллера было позаимствован дизайн у Steam Deck, а так же компоновку кнопок. Стик собран на базе датчика TMR с магниторезистивном эффектом второго поколения, имеет высокую надежность и отзывчивость.

Под стиком находятся два чувствительных к давлению теркпада. Их можно использовать для навигации по меню SteamOS и в играх которых поддерживает работу только с компьютерными мышами. В каждую «ручку» за которые контроллер держат в руках встроен емкостные датчики, удержанием пальцев на которые можно включать/отключать прицеливанием гироскопом.

На боковой грани спереди под большими пальцами находиться триггеры, по два для каждого пальца. На нижней пендели находиться намагниченная площадка с контактами для подключения зарядной станции . Так же встроенный аккумулятор можно заряжать через USB-C порт.

Каждый игровой компьютер Steam Machine идет в комплекте с Steam Controller. Для подключения к ним используется беспроводной протокол передачи данных работающий на частоте 2,4-гигагреца, обеспечивая частоту опроса 4 миллисекунды и задержку не более 8 миллисекунд. Одновременно к Steam Machine может быть подключено четыре игровых контроллера. У Windows компьютерам можно подключать еще через USB порт и беспроводной протокол Bluetooth.

Полностью заряженного аккумулятора хватает на более чем 35 часов работы, правда не указано в каком режиме работы.